淡水水环境中的重金属污染已经严重影响淡水养殖水域和水产品质量安全[1-6]。重金属在生物体内具有蓄积性，半衰期较长，会产生致畸、致癌和致突变等危害[7-11]。重金属排放和随之而来的环境影响已成为全球性的环境问题[12-13]。工业废水是最常见、最主要的重金属污染来源之一，其能够通过水生生物或者污水灌溉中的生物积累等途径危害人类健康[14-15]。目前从水环境中去除重金属的常规技术包括植物吸附[16]、离子交换[17]、化学沉淀[18-19]、微生物吸附[20]、浮选[21]和反渗透等；虽然对重金属去除的成效显著，但这些方法存在成本高昂、操作困难、产生有毒副产品等问题[22]。与传统的修复方法相比，植物修复尤其是利用水生植物的修复，被认为具有良好的应用前景[23]。
近年来，利用浮水植物对水体重金属污染进行修复已成为环境科学领域的研究热点之一[24-27]。浮水植物是一类叶片漂浮于水面，根系位于水中的水生高等植物，也称浮叶植物[28]。因其根系、叶柄等部位位于水环境中，能够吸收满足自身所需的营养物质如微量元素(重金属：铅(Pb)、铜(Cu)、镉(Cd))、氮和磷等[29-30]。现已报道多种可超量富集Pb、Cd、Cu、锌(Zn)和铬(Cr)等重金属的浮水植物[27]。Odjegba和Fasidi[31]的研究表明，凤眼莲对水体中低浓度的Zn、Cr、Cu、Cd、Pb、银(Ag)和镍(Ni)具有很好的富集效果，但对水体中汞(Hg)的耐性较差。Khosravi等[32]调查了细绿萍对水体中Pb、Cd、Ni和Zn的富集效果，在15 d试验结束后，水体中4种重金属浓度分别下降至约初始浓度(4 mg·L-1)的61%、57%、68%和74%。国内关于水生植物修复水体环境中重金属等危害因子的研究处于初步阶段，存在水生植物单一、重金属种类少等问题[26]。关于多种水生植物去除多种危害因子的研究相对较少，需要开展更深层次的研究，能够为揭示水生植物去除重金属的具体机制及其影响因素提供参考。
为进一步探索不同浮水植物对水环境中重金属的去除效果，本研究以凤眼莲、圆心萍、肚兜萍、小浮萍、大薸、大浮萍和柳叶空心菜为研究对象，对其去除水环境中重金属能力的差异性进行了探讨分析，初步筛选出凤眼莲、大薸和肚兜萍3种混合植株(质量比1∶1∶1)对水环境中的重金属Pb、Cd、Ni、Cu、Zn和Cr具有明显的去除效果。本研究提供了筛选浮水植物对水体环境中重金属去除能力的方法，为重金属污染水体环境的防控和治理修复提供了思路，对淡水养殖水产品的质量安全控制具有重要的意义。
1 材料与方法(Materials and methods)
1.1 浮水植物
凤眼莲(Eichhornia crassipes)、圆心萍(Limnobium laevigatum)、肚兜萍(Salvinia natans)、小浮萍(Spirodela polyrrhiza)和大薸(Pistia stratiotes)均购自浙江省金华市金东区江东镇；大浮萍(Pistia stratiotes L.)采集自湖北荆州洪湖市；柳叶空心菜(Ipomoea aquatica Forsk)购自上海市杨浦区阳普顺平菜市场。确保采购植株的完整性，带回实验室，用自来水冲洗干净后用于实验。
1.2 实验设备
电感耦合等离子体质谱仪(ICP-MS，7500cx，美国Agilent公司)；Milli-Q超纯水系统(Element DDS-307，美国Millipore公司)；微波消解仪(ETHOS Ⅰ，意大利Milestone公司)；微控数显电热板(EH20A plus，北京莱伯泰科仪器公司，中国)；高速组织捣碎机(JX-2008，上海净信实业发展有限公司，中国)；水相尼龙滤膜(0.45 μm，德国Membrana)；电子天平(e-10 d，赛多利斯仪器公司，中国)；加厚塑料周转箱(长75 cm，宽56 cm，高40 cm，江苏常州秦轩塑业公司，中国)；理化干燥箱(LG100B，上海实验仪器总厂，中国)。
1.3 试剂
CdCl2、K2Cr2O7、CuSO4、Zn(NO3)2、Pb(NO3)2和NiSO4均为分析纯，购自上海凌峰化学试剂有限公司；用超纯水分别将6种重金属试剂配制成50 mg·L-1的储备液备用，并采用溶液现用现稀释的原则；硝酸(优级纯，美国J.T.Baker公司)，浓盐酸(优级纯，国药集团，中国)。
Hoagland营养液成分：Ca(NO3)2·4H2O、KNO3、MgSO4·7H2O、KH2PO4、FeSO4·7H2O、EDTA、H3BO4、MnCl2·4H2O和(NH4)6Mo7O24·4H2O均为分析纯，购自上海凌峰化学试剂有限公司。将上述试剂按表1配制成Hoagland营养液。
表1 Hoagland营养液成分表
Table 1 Ingredient list of Hoagland nutrient solutions
分类Classification试剂名称Reagents浓度Concentration常量元素 Constant elementsCa(NO3)2·4H2O0.945 g·L-1KNO30.506 g·L-1MgSO4·7H2O0.493 g·L-1KH2PO40.136 g·L-1微量元素 Trace elementsFeSO4·7H2O0.557 mg·L-1EDTA0.745 mg·L-1H3BO42.86 mg·L-1MnCl2·4H2O1.81 mg·L-1(NH4)6Mo7O24·4H2O0.09 mg·L-1
1.4 浮水植物的适应性培养
将长势良好、生物量相近的7种浮水植物置于塑料箱中预培养7 d以恢复根系。然后在1/10 Hoagland的营养液中进行5 d的适应性培养。
1.5 水体对6种重金属的自净能力和水中重金属分布均一性试验
按照污水综合排放标准(GB 8979—1996)，向塑料箱中的水体中加入Pb、Cd、Ni、Cu、Zn和Cr这6种重金属溶液，即水体中Pb、Cd、Ni、Cu、Zn和Cr的浓度分别为1.0、0.1、1.0、0.5、2.0和1.5 mg·L-1。在露天自然条件下，每天于9:00和16:30搅动水体2次，连续15 d每天分别取塑料箱中不同位置(左上角、右上角、左下角、右下角以及中心)液面下1、10和20 cm处的水样，参照国家环境保护标准(HJ 700—2014)，用ICP-MS法测定水样中6种重金属元素的含量，其中6种重金属的平均累积去除率如表2所示。
水环境中重金属离子浓度是否均一是浮水植物筛选的关键，由表2可知，在露天自然条件下，水体对Pb、Cd、Ni、Cu、Zn和Cr等6种元素的自净能力很低，对6种重金属离子平均累积去除率均在5%以下，水体中重金属分布较为均一。故在数据处理过程中，对水体的自净作用和重金属离子的沉淀忽略不计。
表2 自然条件下水体对6种元素平均累积去除率(n=3)
Table 2 The average cumulative removal rate of the six elements in the water body under natural conditions (n=3) (%)
液面下1 cm1 cm below liquid surface液面下10 cm10 cm below liquid surface液面下20 cm20 cm below liquid surface左上角Upper left corner4.013.522.88右上角Upper right corner3.743.364.93左下角Bottom left corner3.923.653.42右下角Bottom right corner4.844.703.89中心Center3.533.142.77
1.6 7种浮水植物的筛选试验
按1 L水∶4 g浮水植物的比例，在不同塑料箱中分别放入凤眼莲、圆心萍、肚兜萍、小浮萍、大浮萍和大薸，将柳叶空心菜的茎插入塑料箱中泡沫板载体的圆孔内，并在每个塑料箱中加入Hoagland营养液。分别向各塑料箱的水体中加入Pb、Cd、Ni、Cu、Zn和Cr这6种重金属溶液，水体中Pb、Cd、Ni、Cu、Zn和Cr的浓度分别为1.0、0.1、1.0、0.5、2.0和1.5 mg·L-1。每天于9:00和16:30搅动水体2次，取各个塑料箱的水样。隔天添加Hoagland营养液以维持液面高度恒定，实验周期10 d。每种植物均设3个平行试验，同时做空白对照。
1.7 浮水植物的重金属去除试验
同1.6节，按1 L水∶4 g浮水植物的比例，在不同的塑料箱中放入凤眼莲、大薸和肚兜萍及这3种浮水植物的混合植株(质量比1∶1∶1)，分别设4个处理组，具体实验设计如表3所示，并在每个塑料箱中添加Hoagland营养液。按照污水综合排放标准限量浓度的1倍、2倍、5倍和10倍，分别设4个暴露水平，并向各塑料箱的水体中加入Pb、Cd、Ni、Cu、Zn和Cr相应浓度水平的重金属溶液。每天于9:00和16:30搅动水体2次，观察浮水植物的生长状况，并取各塑料箱中的水样。隔天添加Hoagland营养液以维持液面高度恒定，实验周期21 d。每个处理组的每种暴露水平均设3个平行试验，同时设空白对照。不同暴露水平下的重金属浓度如表4所示。
表3 实验设计示意图
Table 3 Sketch map of the experiment
组别Group暴露水平1Exposure level 1暴露水平2Exposure level 2暴露水平3Exposure level 3暴露水平4Exposure level 4处理组1Group 1凤眼莲Eichhornia crassipes凤眼莲Eichhornia crassipes凤眼莲Eichhornia crassipes凤眼莲Eichhornia crassipes处理组2Group 2大薸Pistia stratiotes大薸Pistia stratiotes大薸Pistia stratiotes大薸Pistia stratiotes处理组3Group 3肚兜萍Salvinia natans肚兜萍Salvinia natans肚兜萍Salvinia natans肚兜萍Salvinia natans处理组4Group 43种混合植株3 mixed plants3种混合植株3 mixed plants3种混合植株3 mixed plants3种混合植株3 mixed plants
表4 不同暴露水平下的重金属浓度
Table 4 The concentrations of heavy metals on different exposure level (mg·L-1)
暴露浓度Exposure concentrationCuZnCdCrPbNi暴露水平1 Exposure level 10.52.00.11.51.01.0暴露水平2 Exposure level 21.04.00.23.02.02.0暴露水平3 Exposure level 32.510.00.57.55.05.0暴露水平4 Exposure level 45.020.01.015.010.010.0
1.8 数据处理及分析
参照国家环境保护标准(HJ 700—2014)，采用ICP-MS法测定每天各塑料箱水样中6种重金属元素的含量。在实验进行的过程中，观察浮水植物的生长状况，对植物进行取样，并用ICP-MS法测定浮水植物中Pb、Cd、Cu、Zn、Cr和Ni的含量[33]。数据计算和图表绘制用Excel、Origin 8.5和SPSS 22.0完成。
2 结果与讨论(Results and discussion)
2.1 浮水植物的筛选
在水环境中重金属浓度为污水综合排放标准限量的1倍时，Pb、Cd和Ni的暴露浓度分别为1、0.1和1 mg·L-1，多数浮水植物对水环境中的Pb、Cd和Ni重金属离子的去除效果呈现出先快速后稳定的规律(图1)。相比于其他6种浮水植物，凤眼莲对Pb、Cd和Ni的去除效果更为显著(P<0.01)，且在第4天时凤眼莲对水环境中Pb、Cd和Ni的去除率已超过50%，其次为肚兜萍和大薸。小浮萍和大浮萍对Pb、Ni的去除作用不明显，对Cd的去除作用也较弱。浮水植物对Pb、Ni的去除能力大小依次为：凤眼莲>肚兜萍>大薸>柳叶空心菜>圆心萍>小浮萍≈大浮萍。圆心萍和柳叶空心菜对Cd的去除规律相似，在实验进行第5天后，水体中的Cd呈现波动态势，这表明二者对Cd的去除能力已趋于饱和，且浮水植物对Cd的去除能力大小依次为：凤眼莲>大薸>肚兜萍>柳叶空心菜>圆心萍>大浮萍>小浮萍。
图1 在暴露水平1下浮水植物对水环境中Ni、Pb和Cd含量变化的影响
Fig. 1 The effect of floating plants on the concentration of Ni,Pb and Cd in the water environment at the exposure level 1
Cu、Zn是植物生存中所必需的微量元素[33]，因此植物对其具有一定的吸收作用。本研究中浮水植物对水环境中Cu、Zn的吸收呈现出相似的差异性，如图2所示。其中小浮萍和大浮萍几乎不吸收水体中的Cu；且对水环境中Zn的去除能力也较差，吸收率分别为10%和15%，而其他4种浮水植物总体均呈现出前期吸收较快、后期逐渐趋于平衡的状态，圆心萍对水环境中Cu、Zn的去除能力较弱，且在6～10 d时对Zn去除能力存在减小的现象。大薸对Cu、Zn的去除最为显著(P<0.05)，在实验进行的0～5 d内，大薸快速吸收水体中的Cu，使其含量下降了约60%，而后水环境中的Cu含量保持稳定。浮水植物对Cu、Zn的去除能力排序相同，其大小依次为：大薸>凤眼莲>肚兜萍>柳叶空心菜>圆心萍>小浮萍>大浮萍。
图2 暴露水平1下7种浮水植物对水环境中Cu、Zn含量变化的影响
Fig. 2 The effect of seven kinds of floating plants on the concentration of Cu and Zn in the water environment at the exposure level 1
本研究中，浮水植物对重金属的耐受差别明显(图3)。其中，肚兜萍对Cr的耐受能力和去除能力均最强，在0～2 d，水环境中Cr的含量就下降了约50%；凤眼莲和大薸的去除能力次之，且二者对水环境中Cr的去除能力相似，在暴露结束时，二者对Cr的去除率也达50%；柳叶空心菜、圆心萍对Cr的去除能力较差；而小浮萍和大浮萍对Cr几乎不产生去除作用。浮水植物对水环境中Cr的去除能力大小依次为：肚兜萍>凤眼莲≈大薸>柳叶空心菜>圆心萍>大浮萍≈小浮萍。
图3 暴露水平1下7种浮水植物对水环境
中Cr含量变化的影响
Fig. 3 The effect of seven kinds of floating plants on the concentration of Cr in the water environment at the exposure level 1
所选的几种浮水植物中凤眼莲、大薸和肚兜萍对水环境中6种重金属的去除效果更显著，均能使暴露溶液中重金属的浓度在暴露结束后减少量超过50%，且生长状况良好，因此本实验选用凤眼莲、肚兜萍和大薸作为进一步实验的对象。
2.2 混合植株对重金属的去除能力
2.2.1 不同暴露水平下浮水植物的生长情况
将凤眼莲、肚兜萍和大薸3种浮水植物按照表2实验设计的方式进行暴露实验，随着重金属溶液浓度的增大和实验时间的延长，4个处理组均出现了叶片枯黄萎蔫的现象。与空白对照相比，在暴露水平2和3下，混合植物组的生长情况明显优于其他3个处理组。在实验进行第3天时，暴露水平4下的4个处理组均出现不同程度的叶片损伤现象，且在实验第5天时，4个处理组均出现叶片凋零、植株死亡现象。这种现象说明该暴露水体中重金属浓度过高，对4个处理组植物产生不可逆的致死效应。这可能是由于高浓度的重金属使植物体内活性氧自由基剧增，超出了超氧化物歧化酶(SOD)的歧化-清除能力，且随着胁迫时间的延长，SOD的酶活急剧下降，最终使浮水植物死亡[34]。
2.2.2 暴露水平1下不同处理组对重金属的去除效果
在暴露水平1下，不同处理组对水体中6种重金属的累积去除率变化如图4所示。由图4可知，各处理组的重金属累积去除率均呈升高后趋于稳定的态势，说明随着实验的进行各处理组浮水植物对水环境中的重金属均有不同程度的去除效果，但去除率随时间的推移最终达到平衡。浮水植物去除水环境中重金属的机制尚不清楚，目前学者认同的观点主要有根系过滤作用[27]，或通过根际分泌金属螯合分子的螯合作用[35]以及根细胞具有较多的重金属结合位点[36]三大理论。在本研究中，处理组4(凤眼莲、肚兜萍和大薸)对Pb、Cd的富集效果明显好于其他3组，推测凤眼莲、肚兜萍和大薸对水环境中Pb、Cd重金属离子的富集可能存在协同效应[37]，具体的去除机理需要进一步开展实验研究。处理组4对Cu、Zn的累积去除率走势与处理组3(肚兜萍)相似，但均略优于处理组3。在实验进行的前期，处理组1(凤眼莲)和处理组2(大薸)对Ni和Cr的累积去除率均有高于处理组4的现象，但此后处理组4的累积去除率均高于二者；处理组4对水环境中Pb、Cd、Cr、Cu、Zn和Ni累积去除率均>60%，具有良好的去除能力。为进一步探索浮水植物在一定条件下，对水环境中重金属离子去除的最佳效果，本研究选取混合植株凤眼莲、肚兜萍和大薸(质量比1∶1∶1)作为后期实验组植株。
图4 暴露水平1下各处理组Cd、Pb、Cr、Cu、Zn和Ni的累积去除率
Fig. 4 Cumulative removal rate of Cd,Pb,Cr,Cu,Zn and Ni of different treatments on exposed level 1
2.2.3 不同暴露水平下混合植株对重金属的去除效果
对实验组植株(凤眼莲、肚兜萍和大薸)在不同暴露水平下的累积去除率进行了对比分析，结果如图5所示。由图5可知，在0～9 d，实验组植株对水环境中重金属离子的累积去除率随着暴露水平的增高而降低。在暴露水平4下，实验组植株对6种重金属的累积去除率始终处于最低，甚至还出现了死亡现象，这可能是因为重金属浓度过高，破坏了植株对水环境中重金属浓度耐受的极限，并导致对重金属离子的累积去除率降低甚至出现不可逆死亡现象[38]，这与2.2.1节实验中的结果相符。
图5 实验组植株在不同暴露水平下对水环境中重金属的累积去除率
Fig. 5 The cumulative removal rate of heavy metals in the aquatic environment of plants in the experimental group under different exposure levels
在整个暴露阶段，实验组植株在暴露水平1、2、3下对水环境中Pb、Cd、Cr、Zn、Cu和Ni累积去除率的趋势相似，均是随着实验的进行先呈上升的趋势。在暴露实验的第15天时，实验组植株对各暴露水平的重金属累积去除率达到平衡，且均超过了50%。而水环境中重金属浓度为暴露水平4时，实验组植株对重金属离子Cu、Zn的累积去除率高于其他4种重金属，这可能因为Cu、Zn是植株完成生理活动所必需的微量元素[26,33]。且在水环境中重金属浓度为暴露水平2时，实验组植株对重金属离子Cd、Cr、Zn、Cu和Ni的累积去除率达到最高，分别为75.86%、80.06%、72.19%、82.97%和75.92%；在暴露水平3下，实验植株对Pb的累积去除率达到最高，为76.01%。这表明，当水环境中重金属污染浓度为污水综合排放标准限定浓度的1倍、2倍和5倍时，实验组植株可以作为一种污水净化重金属离子的方法。
通过对凤眼莲、圆心萍、肚兜萍、小浮萍、大浮萍、大薸和柳叶空心菜7种浮水植物移除重金属能力的筛选，确定水体环境中重金属浓度在污水处理标准浓度限量的5倍以内时，凤眼莲、肚兜萍和大薸(质量比1∶1∶1)混合植株对水体环境中重金属的累积去除率与暴露浓度呈正相关。暴露水平为污水综合排放标准限量浓度的2倍时，混合植株对Cr、Cu、Zn、Cd和Ni这5种重金属的累计去除率达到最高，分别为75.86%、82.97%、72.19%、80.06%和75.92%；暴露浓度为污水综合排放标准限量浓度的5倍时，混合植株对Pb的累积去除率达到最高，为76.01%。随着重金属离子浓度的增大，浮水植物对水中重金属离子的去除能力大致呈现出先上升后下降的规律。当水体中6种重金属离子浓度为污水处理标准浓度限量的10倍时，会导致实验组植株出现不可逆转的损害直至死亡。本研究为筛选多种浮水植物富集水体环境中重金属的能力提供了参考，能够为水体环境中重金属污染的防控提供技术支持，对解决淡水水产品养殖过程中重金属等危害因子超标问题具有重要意义。
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