云南是我国野生菌资源最丰富、出口量最大的地区，已识别野生菌880余种，分别占全球和国内野生菌市场的40%和80%，且销往世界各地，出口贸易量占全国70%以上，贸易总产值近60亿且逐年增长[1]。其中，典型野生菌品种——鸡枞菌(Termitomyces albuminous, T. albuminous)，又名蚁枞、鸡丝菇等，属担子菌纲，伞菌目，口蘑科，蚁巢伞属[2]。鸡枞菌风味独特，富含蛋白质、氨基酸、多糖和粗纤维等营养成分，氨基酸种类达17种，含量达28.5%，其中必需氨基酸占比40.8%，是一种兼具食用和药用价值的高蛋白、低脂肪、低纤维的食用野生菌[3-4]。鸡枞菌已成为典型高消费野生菌品种，且每年出口创汇长期位居我国单项农产品前列[5]。

然而，野生菌是高效的重金属蓄积器，极易从土壤中吸收、积累重金属，蓄积能力远超绿色植物[6-8]，导致野生菌重金属污染问题突出。20世纪初，和Svoboda[9]已发现某些野生菌可在重金属污染土壤中生存、生长和繁殖，并在子实体中积累高浓度的重(类)金属(As、Pb、Hg、Cd和Cr等)。欧洲地区野生菌重金属含量也超过联合国粮农组织和世界卫生组织(FAO/WHO)规定的每周允许摄入限值(provisional tolerable weekly intake, PTWI)[10-12]。中国野生菌重金属污染问题亦较为突出。四川、云南常见野生菌中As、Pb、Hg和Cd含量超出《食品安全国家标准 食品中污染物限量》(GB 2762—2017)标准限值[13](表1)，其中As含量超出国家标准14倍[14-17]，潜在食品安全风险和人体健康风险极高。由于云南土壤重金属背景值偏高，且矿产资源丰富，采、选矿活动的叠加影响，致使土壤重金属污染严重。为此，有必要关注云南典型野生菌品种对重金属的吸收与富集特征，及其潜在的食品安全风险和人体健康风险[8]。

不同品种野生菌对不同重金属元素的富集能力存在差异[18]，比如，野生牛肝菌对Cd和Pb具有特异性富集能力，但对As和Hg富集能力较弱[19-20]，这可能与野生菌生长土壤有关[21]。研究也已发现野生鸡枞菌As、Pb和Cd含量超过国家标准限值[2,20]。重金属超标不利于鸡枞菌的产业发展和经济增长。然而，现有关重金属As、Pb和Cd的“土壤-鸡枞菌”迁移过程、富集特征及相应风险评价的研究较少。鸡枞菌中As、Pb和Cd的来源及土壤理化性质对鸡枞菌积累As、Pb和Cd的影响尚不明确，鸡枞菌中As、Pb和Cd的食品安全风险和人体健康风险评估鲜有报道。

事实上，国内外对农产品重金属的污染状况、富集特征及其食品安全风险与人体健康风险的研究已建立较好的理论基础和方法学模型。比如，采用生物富集系数(bioconcentration factor, BCF)评价农产品对重金属的富集能力[22]，采用单因子污染指数(Pi)和综合因子污染指数(P)评价农产品的食品安全风险等级，采样靶标危害商数(target hazard quotient, THQ)评估受污染农产品的人体健康风险。以上评价方法和模型已被广泛应用于粮食和蔬菜等的风险评估中[23]。

因此，本研究以云南典型野生鸡枞菌及其生长土壤为研究对象，探究鸡枞菌中重金属(As、Pb和Cd)的含量与分布特征，揭示土壤理化性质与鸡枞菌吸收和积累重金属的相关关系，并评价其食品安全风险和人体健康风险。具体为：(1)通过测定云南野生鸡枞菌及其生长土壤的重金属含量、土壤理化性质(pH、TOC)等，探讨野生鸡枞菌对重金属的富集能力(BCF)及土壤理化性质的影响；(2)分析鸡枞菌对各重金属(As、Pb和Cd)的积累特征及子实体各部位(菌盖和菌柄)的分布规律；(3)采用单因子污染指数(Pi)、综合因子污染指数(P)和靶标危害商数(THQ)评估鸡枞菌中重金属的食品安全风险与人体健康风险。研究结果可为区域野生鸡枞菌重金属的食用安全及吸收阻控提供基础数据，为其他种类野生菌重金属的污染特征及风险评价提供理论参考。

1 材料与方法(Materials and methods)

1.1 样品采集与分析方法

本研究采集自云南不同点位12份野生鸡枞菌及其生长表层(0～20 cm)土壤样品(图1)。采集的鸡枞菌样品去除不可食用部分，经自来水、蒸馏水依次冲洗至洁净，分为菌盖和菌柄两部分。置于-20 ℃冰箱预冻，后经-80 ℃冷冻干燥(Freeze Zone 12，LABCONCO)24～36 h至恒重，研磨过筛(100目)至均匀粉体备用。土壤样品去除石块、植物根系等杂质，经风干后研磨过筛(100目)至均匀粉体备用。

鸡枞菌和土壤样品中重金属(As、Pb和Cd)含量采用X射线荧光光谱重金属分析仪(XRF，E-max 500，苏州尚谱环境科学仪器有限公司)分析。称取约1～1.5 g鸡枞菌或土壤冻干样品置于模具(样品杯)中，手动压实制成直径约13 mm，厚度<4 mm的样片，进行检测，各样品测试3个平行。采用标准参考物质(Standard Reference Material)土壤(GBW07401)、芹菜(GBW10048)和湖南大米(GBW10045)进行质量控制，标准参考物质重金属回收率为78.3%～116%，表明仪器准确性和稳定性良好。XRF对重金属As、Pb和Cd的检出限分别为0.38、0.42和0.05 mg·kg-1，样品重金属浓度高于检出限，表明XRF适于分析本研究的鸡枞菌和土壤样品，所得数据可靠。

土壤有机质(TOC)含量先利用1 mol·L-1 HCl去除无机碳后，采用总有机碳分析仪(Elementar Vario TOC，德国)测定。土壤pH值采用pH计(Spectrum IQ 160)测定(水土比为2.5∶1)。所有土壤样品在分析测定过程中，均设置标准样品、空白样品和重复样品，确保数据真实可靠。

1.2 生物富集系数

BCF是农产品中元素含量与表层土壤中该元素含量的比值，反映农产品从土壤或基质中吸收、积累某元素的能力[10,24]。计算公式[25]为：

(1)

式中：Cm为农产品中某元素的含量(mg·kg-1)；Cs为土壤或基质中该元素的含量(mg·kg-1)。BCF>1，表明农产品对某元素存在富集现象或富集能力较强；BCF<1，表明农产品对该元素无特异性富集效应。

1.3 食品安全风险评价

本研究采用单因子污染指数法(Pi)和综合因子污染指数法(P)评价野生鸡枞菌的食品安全风险。Pi反映农产品中单一重金属的污染水平，是目前国内评价农产品受某一重金属元素污染程度的最常用方法之一[18]，计算公式[23]为：

(2)

式中：Pi为农产品中第i种重金属的污染指数；Ci为农产品中第i种重金属的含量(mg·kg-1)；Si为第i种重金属在该农产品中的标准限值(mg·kg-1)。根据单项污染指数可划分农产品的食品安全等级：Pi≤0.6，表明有污染物残留，含量接近或略高于背景值，为一级产品(安全)；Pi=0.6～1.0，表明有较多污染物残留，为二级产品(轻度污染)；Pi≥1.0，表明污染物含量超过限量标准，为三级产品(重度污染)，具有潜在食品安全风险。

P是一种兼顾单因子污染指数平均值和极值的计权型多因子质量指数，反映农产品中总体重金属的污染水平，通常被用于评价存在复合污染时的综合污染水平，计算公式[18]为：

(3)

式中：Pm为各项污染指数的平均值；Pmax为最大污染指数。P<1，为非污染；1<P≤2，为轻度污染；2<P≤3，为中度污染；3<P≤5，为严重污染；P>5，为重度污染。

1.4 人体健康风险评价

国内外常用THQ评价农产品中重金属的人体健康风险。该方法假定污染物吸收剂量等于摄入剂量，以测定的人体摄入污染物剂量与参考剂量的比值作为评价标准，计算公式[26]为：

(4)

式中：EF为暴露频次(次·a-1)。新鲜鸡枞菌作为季节性食物，每年可采集3个月(6—8月)，人群每周约食用2次，因此EF取2(次)×4(周)×3(月)=24(次·a-1)。ED为暴露时间(a)，成人取60 a，儿童取6 a。FIR为采食量(g·次-1)，成人对新鲜鸡枞菌的采食量为300 g·次-1(干质量约30 g·次-1)，儿童采食量为100 g·次-1(干质量约10 g·次-1)。C为鸡枞菌中重金属的浓度(mg·kg-1)。RFD为参考剂量(mg·kg-1·d-1)。根据美国环境保护局(US EPA)规定，食用菌中As、Pb和Cd的RFD值分别为0.0003、0.004和0.001 mg·kg-1·d-1。WAB为人体平均体质量，其中成人取61.6 kg，0～6岁儿童取18.7 kg[27]。TA为非遗传毒性致癌物平均暴露天数，取2(次)×4(周)×3(月)×60(年)=1 440(d)。THQ<1，表明无显著人体健康风险，THQ>1，表明存在人体健康风险，且THQ数值越大，风险越高。

1.5 数据处理

实验结果以“均值±标准偏差”表示，使用SPSS 19.0统计分析软件进行单因素方差分析(One-way ANOVA)，并用Duncan法进行多重比较。显著性水平P取0.05。使用Origin 9软件制图。数据相关性分析采用SPSS 19.0进行Pearson相关性分析。

2 结果与讨论(Results and discussion)

2.1 土壤理化性质及重金属含量

土壤是野生菌生长的基质，直接影响野生菌中重金属的积累量[28]。因此，本研究分析了野生鸡枞菌生长表层(0～20 cm)土壤样品重金属As、Pb和Cd的含量(表2)，含量分别为6.81～56、12.4～64和0.08～0.66 mg·kg-1。依据我国生态环境保护部《土壤环境质量标准 农用地土壤污染风险管控标准(试行)》(GB 15618—2018)规定，农用地其他类土壤重金属As、Pb和Cd的风险筛选值分别为40、70、0.3 mg·kg-1(pH≤5.5)，40、90、0.3 mg·kg-1(5.5-1(6.5-1(pH≤5.5)，150、500、2 mg·kg-1(5.5-1(6.5[29]。由表2可知，本研究中仅有3份土壤样品As和Cd达到风险筛选值，1份样品Pb达到风险筛选值，其余样品As、Pb和Cd含量均低于风险筛选值，且所有样品As、Pb和Cd含量均未达到风险管制值。茶丽娟等[21]研究发现，鸡枞菌生长土壤Pb和Cd含量分别为19.8～24.8 mg·kg-1和0.26～0.27 mg·kg-1，与本研究中某些样点结果相近，但杨天伟等[30]研究发现，云南野生牛肝菌生长土壤Cd含量为12～34 mg·kg-1，高于本研究。Sun等[26]报道云南野生牛肝菌生长土壤Pb、Cd含量分别为41～69 mg·kg-1和1.31～2.37 mg·kg-1，仅Cd含量超出国家标准，土壤Pb含量与本研究相近，Cd含量高于本研究。由于土壤重金属含量与样品采集地周边人为活动程度有关[31]，因此，同一地区土壤重金属含量可能存在差异。此外，本研究中野生鸡枞菌生长土壤TOC含量为1.05%～4%，pH值为4.94～7.3，与茶丽娟等[21]研究中鸡枞菌生长土壤pH值(5.44～6.44)相近。同时，符合云南土壤呈弱酸性(pH=5.88～6.59)的规律[32]，弱酸性土壤可增加重金属的溶解性和有效性，进而增加其在野生菌中的吸收与积累。

2.2 鸡枞菌重金属含量及分布规律

食品安全国家标准(GB 2762—2017)规定，食用菌及其制品总As、Pb和Cd含量标准限值分别为0.5、1和0.2 mg·kg-1(表1)。基于该标准，本研究重点关注云南典型野生鸡枞菌中As、Pb和Cd含量与分布特征(图2)。结果表明，鸡枞菌菌盖和菌柄As、Pb和Cd检出率为100%，含量分别为As：0.07～2.8 mg·kg-1、0.03～2.46 mg·kg-1；Pb：1～9.5 mg·kg-1、0.88～7.58 mg·kg-1；Cd：1.14～36.1 mg·kg-1、0.66～27.6 mg·kg-1。菌盖和菌柄超标率分别为As：41.7%和66.7%；Pb：100%和91.7%；Cd：100%，表明鸡枞菌中重金属的污染程度依次为Cd>Pb>As。前期研究报道鸡枞菌子实体As、Pb和Cd的含量为0.22～2.29、0.23～8.58和1.28～9.95 mg·kg-1，Cd超标率为100%，表明鸡枞菌易受Cd污染[20,33-35]，需关注其食品安全风险与人体健康风险。

包括鸡枞菌在内的较多野生菌子实体均可分为菌盖和菌柄两部分。研究已表明重金属在野生菌菌盖和菌柄中的含量分布存在差异[36]，通常菌盖部位高于菌柄[37]。因此，常以同一元素在野生菌菌盖和菌柄中含量的比值(QC/S)来表征其对重金属的转运能力[19]。本研究中鸡枞菌Pb含量QC/S>1的样品数占比超过83.3%，Cd含量QC/S>1的样品占比接近66.7%，即多数鸡枞菌菌盖Pb、Cd含量高于菌柄(表3)，而菌盖和菌柄As含量无显著差异(P>0.05)。肖洋等[38]的研究表明，鸡枞菌子实体不同部位As含量无显著性差异(P>0.05)，而菌盖和菌柄Pb含量分别为1.29 mg·kg-1和0.72 mg·kg-1(QC/S=1.79)，存在显著性差异(P<0.01)。因此，鸡枞菌菌盖Pb和Cd含量通常高于菌柄[39-40]。高媛等[41]报道了同一种重金属的含量在72%的野生菌中也表现为菌盖高于菌柄。可能因为：(1)在表面吸附过程中，野生菌菌盖优先且大量接触大气沉降中的重金属；(2)高效的自下至上运输过程，野生菌菌丝吸收重金属并转运至菌盖积累[41-43]。

2.3 鸡枞菌对重金属的富集能力及环境影响因素

不同菌种对同一元素的富集能力不同，同一菌种对不同元素的富集能力亦不同[2,20]。通常以BCF评价野生菌从基质中富集重金属的能力。本研究中鸡枞菌样品BCF如表4所示。结果表明，云南野生鸡枞菌菌盖和菌柄As、Pb和Cd的BCF分别为0.002～0.52、0.03～0.44和6.53～307，表明鸡枞菌对Cd的富集能力极强(BCF>1)，对As、Pb的富集效应不显著(BCF<1)。王润润等[2]研究指出鸡枞菌富集Cd元素的能力较强，富集元素的主要来源之一为土壤。因此，鸡枞菌可能对土壤Cd具有特异性富集能力，但富集机制尚不明确。

野生菌对重金属的富集程度极有可能与土壤、空气和水体等环境因素有关[20,36,43]。杨天伟等[30] 的研究表明，牛肝菌Cd含量与其生长土壤Cd含量呈正相关。本研究中，土壤As、Pb、Cd及理化性质(pH、TOC)与鸡枞菌中重金属元素的相关关系如表5所示。结果表明，鸡枞菌菌盖Pb和Cd含量与土壤中Pb和Cd含量呈显著正相关性(P<0.01)，而鸡枞菌中As含量与土壤As含量呈负相关，可能与鸡枞菌对As不具显著富集效应有关。此外，本研究中土壤pH与土壤Cd和Pb含量呈显著正相关(P<0.01)，TOC与土壤Cd含量呈显著正相关(P<0.01)。鸡枞菌菌盖Cd含量与土壤Cd含量和pH值均呈显著正相关(P<0.01)，而TOC虽与土壤Cd含量呈显著正相关(P<0.01)，但与鸡枞菌Cd含量相关性不显著，表明土壤中Cd可能是鸡枞菌Cd的重要来源，且该过程受土壤pH的影响。

2.4 鸡枞菌重金属的食品安全风险评价

Pi反映野生菌中单项重金属的污染水平，P反映总体重金属的综合污染水平。鸡枞菌As、Pb、Cd的Pi和P值如表6所示。结果表明，鸡枞菌Pb、Cd污染较为突出，部分鸡枞菌受As污染，Pi大小依次为PCd>PPb>PAs。其中，近30%的鸡枞菌菌盖和/或菌柄的PAs为0.06～0.5(Pi≤0.6)，表明鸡枞菌中有As残留，含量接近或略高于背景值，为一级产品(安全)；约17%的鸡枞菌菌盖和/或菌柄PAs为0.72～0.98(0.6<Pi<1.0)，表明As残留较多，为二级产品；其余鸡枞菌菌盖和菌柄PAs、PPb和PCd均>1，表明As、Pb和Cd含量超过食品卫生标准，为三级产品(Pi≥1.0)，PAs、PPb和PCd最高值分别达5.59、9.5和89.7，潜在食品安全风险较高[18,23]。此外，总重金属综合污染指数表明，87.5%的鸡枞菌样品属于重度重金属污染产品(P>5)；超过8.3%的样品为严重重金属污染产品(3<P≤5)；近4.2%的样品为中度重金属污染产品(2<P≤3)，食品安全风险较高。

2.5 鸡枞菌重金属的人体健康风险评价

本研究的鸡枞菌菌盖和菌柄均不同程度地受到As、Pb和Cd的污染，存在食品安全风险，亦存在潜在人体健康风险。采用THQ评估不同年龄段(成人、儿童)人群食用鸡枞菌时，因重金属引起的人体健康风险，其值如表7所示。结果表明，50%的鸡枞菌菌柄和菌盖成人THQAs为1.19～4.54(>1)，表明成人食用鸡枞菌可能因As引起健康风险。100%鸡枞菌菌盖和菌柄的成人THQPb>1，表明Pb的潜在成人人体健康风险较高；75%鸡枞菌菌柄和菌盖成人THQCd为1.14～17.6(>1)，表明鸡枞菌中Cd易对成人带来健康风险。对比成人和儿童的风险值可知，除2份鸡枞菌样品的儿童THQCd为1.48和1.93(>1)存在人体健康风险外，其余鸡枞菌中Cd对儿童的健康风险较低(THQCd<1)。此外，儿童的THQAs和THQPb均<1，表明儿童食用鸡枞菌无显著的As和Pb人体健康风险。

随着自然环境的不断恶化和人为因素带来的环境重金属污染问题，典型野生菌的重金属来源及污染特征、食品安全风险与人体健康风险值得关注。本研究围绕重金属“土壤-鸡枞菌”的迁移及环境影响因子，关注野生菌对重金属的个体积累特征及分布规律，评估野生菌中重金属的食品安全风险与人体健康风险。结果表明，鸡枞菌菌盖和菌柄As、Pb和Cd检出率为100%，含量分别为2.33～2.8、0.66～4.74和1.07～17.9 mg·kg-1，总体超标率为68.8%，其中Pb和Cd的超标率分别达96%和100%。鸡枞菌菌盖和菌柄As、Pb和Cd的BCF分别为0.002～0.52、0.03～0.44和6.53～307，表明其对Cd的富集能力极强(BCF>1)，对As和Pb的富集效应不显著(BCF<1)。其次，鸡枞菌菌盖Pb和Cd含量高于菌柄，表明鸡枞菌可能存在某种高效的自下至上运输重金属的能力，但详细的研究有待深入。鸡枞菌菌盖Cd含量与土壤Cd含量和pH值呈显著正相关(P<0.01)，表明土壤中的Cd可能是鸡枞菌中Cd的重要来源，且鸡枞菌吸收和积累Cd的过程受土壤pH影响。此外，污染指数表明，约92%鸡枞菌样品均属重度重金属污染产品(Pi>1，P>5)，食品安全等级较高。50%、100%、75%成人THQAs、THQPb、THQCd>1，表明成人食用鸡枞菌具有As、Pb和Cd人体健康风险；0%、0%、8%儿童THQAs、THQPb、THQCd>1，表明儿童食用鸡枞菌无显著As、Pb和Cd人体健康风险或风险较低。

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Concentration and Risk Assessment of Arsenic, Lead and Cadmium in Wild Termitomyces albuminous

Luo Zengming1,2, Ai Wenyan2, Yin Zaihui2, Liu Xue1,2, Xu Qijing1,2,*

1. Institute of Environmental Remediation and Health, Southwest Forestry University, Kunming 650224,China 2. College of Ecology and Environment, Southwest Forestry University, Kunming 650224, China

Abstract: Yunnan is the mainly producing area of wild mushrooms, which is characterized by high background and potential risk of heavy metals in soils. Wild mushrooms are readily to uptake and accumulate heavy metals from soils, and transport to human bodies via food chain, thus have potential food safety risk and human health risk. However, information on heavy metals transport and the associated risk assessment in soil-wild mushroom-human system is limited. Therefore, this study aims to: (1) Investigate the concentration and distribution of heavy metals including arsenic (As), lead (Pb), cadmium (Cd) in Yunnan typical wild mushroom (Termitomyces albuminous, T. albuminous) and its growing soils; (2) Analyze the correlation of heavy metals concentration and physicochemical properties (pH, TOC) of soil with heavy metals concentration of T. albuminous; (3) Analyze heavy metals distribution (cap and stipe) and transport ability of T. albuminous using bioconcentration factor (BCF); (4) Evaluate the food safety risk and human health risk of heavy metals in T. albuminous via single factor pollution index (Pi), comprehensive factor pollution index (P) and target hazard quotient (THQ). The results showed that: (1) Cd concentration in T. albuminous cap was positively correlated with soil pH and Cd concentration (P<0.01), and soil TOC content was positively correlated with soil Cd concentration (P<0.01); (2) As, Pb, and Cd were detected in all T. albuminous cap and stipe, with the standard-exceeding ratios being 41.7%～100%, and Pb and Cd concentration were higher in cap than stipe; (3) BCF of As and Pb in cap and stipe were <1, while BCFCd was 6.53～307, indicating that T. albuminous can accumulate Cd; (4) PPb and PCd>1, indicating that T. albuminous samples were contaminated at third-level with Pb and Cd; P>2.39 indicates heavy metals in T. albuminous exceed moderate contamination level, thereby has high food safety risk; (5) the THQ>1 ratio of As, Pb and Cd was 50%, 100% and 75% for adults and 0%, 0% and 8% for children, indicating a high health risk for adults while no or low health risk for children.

Keywords: heavy metals; Termitomyces albuminous; food safety risk; human health risk; accumulation characteristic

收稿日期：2022-01-20

录用日期：2022-04-20

基金项目：国家自然科学基金资助项目(41907129，41867066)；云南省教育厅科学研究基金项目(2020Y0391，2020J0406)；云南省高端外国专家项目(YNQR-GDWG-2018-017)；大学生创新创业训练计划项目

第一作者：罗增明(1998—)，男，硕士研究生，研究方向为生态毒理学，E-mail: lzm527ycjx@163.com

*通讯作者(Corresponding author)， E-mail: xuqijingjing@126.com

DOI: 10.7524/AJE.1673-5897.20220120003

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文章编号： 1673-5897(2022)5-117-11

中图分类号： X171.5

文献标识码： A

Received 20 January 2022

accepted 20 April 2022

通讯作者简介：徐其静(1992—)，女，硕士，实验师，主要研究方向为环境污染与食品安全。