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近年来，随着市政设施建设和污水排放监管的加强，生活污水、工业污水等点源污染得到有效治理[1]。而城市径流污染作为一种典型的面源污染，逐渐成为城市水污染的主要来源[2]。降雨径流形成过程中，雨水持续冲刷道路、屋顶和管道等不透水表面，导致径流携带大量污染物，形成较大的污染物负荷[3]。初期雨水通过雨水管道收集后直接排入江河，短期内对受纳水体造成污染，进而引发水质恶化[4]。对初期雨水采取有效的截流和处理可以削减雨水径流中的大部分污染物[5]。目前对截流后的初期雨水末端处理通常采用的工艺主要包括雨水调蓄池、人工湿地、生物滞留池和旋流分离器等[6]。调蓄池和旋流分离器通常位于雨水管网末端，调蓄池主要用于初期雨水的收集和储存，旋流分离器可以去除SS及与SS相关性较高的COD、TP，通常作为末端治理的预处理单元[7]。人工湿地和生物滞留池通过植物和填料的吸附过滤作用，以及微生物的降解功能，能够有效去除初期雨水中的大部分污染物[8]，但这两种方法对于氮的去除稳定性较差[9]。因此，开展初期雨水稳定脱氮研究有重要的实际工程应用价值。
膜曝气生物膜反应器(membrane aerated biofilm reactor，MABR)是一种新兴的污水处理技术，结合了无气泡曝气技术和生物膜工艺的优点[10]，能够在低运行能耗的基础上实现高效脱氮[11]。MABR应用于初期雨水处理时，一般位于雨水调蓄池和沉淀池之后作为初期雨水处理工艺中的生化处理单元。同时，MABR膜表面的微生物可以高效利用中空膜中的氧气，氧气利用率高达100%[12]。在MABR系统中，生物膜附着在中空膜的外表面，氧气从靠近中空膜一侧的生物膜扩散到最外层的生物膜，生物膜剖面内的溶解氧逐渐降低，形成了好氧、缺氧和厌氧的微环境，有助于多种微生物的共存[13]，使在MABR中实现同步硝化反硝化成为可能，在设计初期雨水生化处理单元时可减少占地面积、缩短水力停留时间[12]。此外，MABR系统的外层生物膜接触的NH4+-N、TP、耗氧有机污染物等污染物浓度高于内层污染物浓度，与生物膜中氧气的扩散方向相反，可以强化污染物的去除[14]。已有关于MABR的研究针对高浓度污废水进行处理，TIAN等[15]考察了MABR在喹啉废水处理中的好氧反硝化能力，在不同的操作条件下，喹啉和硝酸盐的去除率比较稳定，分别为91.5%±5.2%和86.5%±9.3%。LAN等[16]设计了实验室规模的三级MABR系统处理煤化工废水反渗透处理工艺段的浓缩液，在最佳运行参数下，COD、NH4+-N和TN的去除率分别达到81.01%、92.31%和70.72%。GONG等[17]采用MABR工艺对牛粪厌氧发酵废水进行处理，在不同的稀释倍数下，NH4+-N和COD的去除率分别达到90%和85%以上，而目前对于MABR处理初期雨水处理效能和机理的研究还很有限。
MABR技术的特性在初期雨水处理中具有潜能，不仅有良好的增氧效果还可直接在天然水体中布设，同时具有运行费用低的优点。在设计MABR处理单元时，需要根据《膜曝气生物膜反应器(MABR)中空纤维膜组件》GB/T
42281 -2022选取合适规格的MABR膜，并根据所选取膜组件的膜面积负荷、处理水量和进出水水质等对MABR进行设计计算。但MABR去除初期雨水中污染物的机理不明，因此本研究旨在探究MABR处理初期雨水的效果，并结合MABR生物膜的胞外聚合物(extracellular polymeric substances，EPS)、三维荧光、微生物群落分析和脱氮功能基因解析阐明了污染物的去除机理，以期为MABR在处理初期雨水的工程应用中提供数据参考。 -
本研究选择的MABR膜由聚二甲基硅氧烷(polydimethylsiloxane，PDMS)制成，膜表面致密无孔，无孔膜结构可以保证无泡高效分子氧传输，膜丝数为50，长度为1 m，膜组件的表面积为0.314 m2，其在装置内的填充密度为16.37%，比表面积为80.65 m2·m−3。
如图1 所示，装置材质为有机玻璃，高45 cm，内径为12 cm，有效容积为3.89 L。将膜组件浸没在反应器中，通过空压机(海利V30，中国)为膜丝腔体提供空气，操作压力为25 kPa。模拟废水从进水桶通过蠕动泵(雷弗，中国)从下端进水口流入MABR装置内，实验采用连续流进水模式，即处理后的废水出水量和进水流量等同，通过装置上端溢流口排出。装置配备了内循环系统，循环入口位于装置下端，出口则设置在另一侧的上端。这个内循环系统能够促进污水与生物膜表面相互接触，有效增强装置内部污染物的均匀混合，并施加一定的剪切力。这样不仅有助于生物膜的生长，同时也防止了生物膜过度增厚。回流比设为100%，HRT控制在12 h，反应器内水温通过温控仪(得力，中国)保持在(26.7±2) ℃，维持pH为7.0~7.5。
在实验正式开始前，MABR装置经历了30 d的挂膜启动和17 d的溶解氧调节。在挂膜启动期，可以观察到生物膜逐渐附着在膜丝表面。30 d后，膜丝表面生物膜呈现黄褐色，再通过调节气体流量计使装置内溶解氧维持在0.5~2 mg·L−1。
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实验进水为模拟初期雨水，其水质参照安徽省合肥市某初期雨水处理设施设置，进水COD为79.95~98.20 mg·L−1，平均值为88.92 mg·L−1；NH4+-N为13.46~18.24 mg·L−1，平均值为15.36 mg·L−1；NO3－-N为3.82~4.40 mg·L−1，平均值为4.12 mg·L−1；TN为17.28~22.46 mg·L−1，平均值为19.48 mg·L−1。
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主要测试指标包括：COD、NH4+-N、NO3－-N、NO2－-N，采用国家标准方法(HJ/T 399-2007、HJ 535-2009、HJ/T 346-2007、GB 7493-87)进行测定，采用溶解氧仪(雷磁JPB-607A，中国)和pH计(雷磁PHB-4，中国)分析废水中的溶解氧浓度和pH变化。
EPS的主要成分是蛋白质(protein，PN)和多糖(polysaccharide，PS)[18]，占EPS的70%~80%。在本实验中，将PN和PS这两者的浓度之和作为对EPS浓度的近似替代。PN和PS分别采用Lowry蛋白试剂法和苯酚-硫酸法测定[19]。微生物群落结构由上海生工生物工程股份有限公司测定。功能基因采用基于KEGG数据库的PICRUSt2预测。
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MABR对初期雨水中COD、NH4+-N、TN的去除效果如图2(a)、图2(b)和图2(c) 所示。在实验的40 d内，进水COD值维持在79.95~98.20 mg·L−1，出水水质稳定，维持在2.03~17.20 mg·L−1，去除负荷为1.99 g·(m2·d)−1，去除率最高可达97.68%。这说明经过驯化的MABR系统富集了大量异养菌，已经具备了对COD的良好去除能力，出水COD值可以稳定达到《地表水环境质量标准》(GB 3838－2002)Ⅲ类水标准。
进水NH4+-N为13.46~18.24 mg·L−1，平均出水质量浓度为3.10 mg·L−1，平均去除率为79.75%。从开始测试出水污染物质量浓度4 d后，MABR系统的NH4+-N平均出水质量浓度为2.81 mg·L−1，稳定达到《城镇污水处理厂污染物排放标准》(GB 18918－2002)一级A标准，去除负荷为0.30 g·(m2·d)−1，去除效果明显，说明该MABR系统已完成驯化。氨氮随模拟初期雨水进入MABR装置，并与装置中的生物膜接触，由于MABR膜内的氧气由内扩散至生物膜导致靠近MABR膜一侧的生物膜形成好氧环境，进水中的NH4+-N在好氧菌作用下转化为NO2－-N和NO3－-N。在气流的作用下，这些NO2－-N和NO3－-N与靠近液体环境一侧的生物膜中的缺氧和厌氧菌结合，利用碳源将NO2－-N和NO3－-N还原为N2，最终实现氨氮的去除[20]。
进水TN为17.28~22.46 mg·L−1，平均去除率为43.75%，TN的去除效果较稳定。NO3－-N产生量与NH4+-N去除量比值(ΔNO3－-N/ΔNH4+-N)约为0.29，高于其理论化学计量值0.11[21]，这表明系统中存在一定的亚硝酸盐氧化菌(NOB)，它们将NO2－-N氧化为NO3－-N，如图2 (d)所示，这种现象主要是反应器内的DO(1.69 mg·L−1)较高造成的。在处理初期雨水时，由于NOB难以有效抑制或淘汰，这种情况导致了TN的去除效果受到影响[22]。通常情况下，在C/N为5.00~10.00时大部分异养反硝化细菌具有较好的脱氮性能，当C/N在4.00以下时，脱氮性能明显降低[23]。由于实际的初期雨水有污染物负荷变化大的特点，不能保证进水C/N能够保持在4以上，因此在此系统处理实际初期雨水时应根据进水C/N调整碳源投加量以满足排放标准。
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在生物膜形成过程中，微生物数量显著增加，胞外聚合物(EPS)在膜内逐渐形成[24]。EPS是使活性污泥紧密聚集的主要原因，其存在于细胞外，通过将细菌紧密包裹起来，保护细菌免受复杂的外部环境以及有害和有毒的影响[25]。在缺乏营养物质的情况下，EPS还能够被细菌分解，提供重要的碳源[17]，废水中的一些有机物也可以通过静电力吸附到EPS上。根据EPS与细胞的关联特性，将其分为溶解型胞外聚合物(S-EPS)、松散附着型胞外聚合物(LB-EPS)和紧密附着型胞外聚合物(TB-EPS)[26]。
根据AN[27]等的研究表明，TB-EPS对微生物的聚集有促进作用，而S-EPS和LB-EPS对微生物的聚集有抑制作用。如图3 所示，MABR装置内的生物膜和接种污泥的TB-EPS含量最高，其次是LB-EPS和S-EPS，这说明生物膜和接种污泥中微生物的凝聚效果均较好。PN和PS含量在S-EPS、LB-EPS和TB-EPS中呈递增趋势，由于TB-EPS组分变化的原因是微生物细胞自身产生的变化，所以PN和PS在TB-EPS中含量最高，表明从生物膜中释放出更多的营养物质和酶来支持微生物活动，TB-EPS是促进微生物生长的主要力量[28]。LB-EPS是微生物与液相间进行物质交换的场所[29]，因此，LB-EPS中的PN和PS含量也较高。从PN和PS的总量来看PN总量由接种污泥初期的12.15 mg·g−1增加到生物膜成熟时的31.52 mg·g−1，PS总量由11.13 mg·g−1增加到18.25 mg·g−1。有研究[30]表明，EPS是生物膜结构的主导成分，可以支持和保护生物膜结构。PN/PS由接种污泥的1.09提高到生物膜的1.73。考虑到疏水性和生物絮凝作用与PN/PS呈正相关，这说明生物膜表面表现出增强的疏水性[31]，而细胞表面高疏水性有利于生物膜在MABR膜材料表面的粘附[32]。生物膜成熟时EPS中PN和PS含量的增加以及PN/PS的变化说明生物膜比接种污泥具有更稳定的微观结构[33]。
三维荧光技术也被用于分析EPS的荧光成分，本研究采用荧光区域积分法对三维荧光光谱进行解析(图中已经去除瑞利散射)。如图4 所示，从3种EPS中均鉴定出5种荧光成分，包括以酪氨酸为代表的芳香蛋白类物质Ⅰ、以色氨酸为代表的芳香蛋白类物质Ⅱ、类富里酸、可溶性微生物副产物和类腐殖酸[34]，其中荧光强度积分值最高的荧光成分为酪氨酸，说明其为EPS中的主要成分，在生物膜的形成中发挥重要作用[35]。类腐殖酸在S-EPS中占比较高，仅低于酪氨酸，这说明S-EPS中可能存在大分子有机物的分解[36]。LB-EPS中色氨酸的荧光强度积分值也较高，体现了生物膜具有优异的蛋白质合成能力[37]，这有利于生物膜的形成和脱氮[38]。而TB-EPS中占比较高的是微生物代谢产物，说明TB-EPS中微生物的代谢较旺盛[39]。由表1 可以看出，3种类型的EPS荧光区域积分值依次增大，这点与图3 EPS的组成结果一致。
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1)微生物α多样性指数分析。研究通常使用微生物α多样性来探索微生物群落的结构和功能之间的关系[40-41]。在本实验中，2个样本的覆盖率均达到0.99，说明测序结果能够很好地反映样本的真实状态[42]。如表2 所示，Shannon多样性指数显示MABR样本物种多样性较低，但Chao指数和Ace指数在MABR样本中均远高于接种污泥样本。这表明MABR样本中的物种组成相对单一，这可能是因为进水仅含有配水污染物，导致细菌逐渐被冲刷和驯化，从而降低了菌群的多样性[22]。然而，这种单一的菌群结构可能有助于增强优势菌属的生态功能[43]。MABR样本的Chao指数和Ace均高于接种污泥样本，表明物种丰富度有所提高。这是因为随着絮体污泥的接种，外源碳源为异养微生物创造了有利条件，使其在竞争中处于优势地位[42]，适应装置内环境的异养细菌得以繁殖，菌群丰富度增加。
2)微生物群落分析。接种污泥和MABR中菌群结构分析结果如图5 所示。在门的分类水平上，变形菌门(Proteobacteria)在接种污泥和MABR中所占比例最高，分别为49.54%和55.57%，其次为浮霉菌门(Planctomycetota)、拟杆菌门(Bacteroidota)。其中Proteobacteria和Bacteroidota中的大多数细菌在许多有机化合物的反硝化和降解中起着重要作用[44]，是废水处理系统中分布最广泛的硝化和反硝化菌门。属于Proteobacteria的纲分类水平上的细菌有Alphaproteobacteria和Gammaproteobacteria，在接种污泥和MABR样本中分别占19.99%、25.81%和14.61%、40.91%。大多数属于Alphaproteobacteria细菌是需氧的，因此最有可能位于MABR的需氧层。在厌氧层中，异养反硝化作用由Gammaproteobacteria实现，在厌氧条件下Gammaproteobacteria占优势[45]。Planctomycetota是厌氧氨氧化细菌的一个门，在MABR样本中的丰度高于在接种污泥中的丰度，这表明MABR可能存在厌氧氨氧化和反硝化过程[44]。Verrucomicrobiota在MABR样品中占比4.71%，它们的基因编码的酶和酶系统能够使它们有效分解木质纤维素聚合物，并将其降解产物发酵为短链挥发性脂肪酸；因此，它们的主要功能可能是为反硝化提供电子受体[44]。Chloroflexi在碳水化合物和细胞物质的生物降解中发挥重要作用，能够有效地分解复杂的有机物质，促进其转化为更简单的化合物。同时，其在硝化和反硝化过程中也具有关键作用，参与氮的转化过程[46]并且可促进EPS的产生，并增强膜表面的凝聚力[47]。此外，Firmicutes具有抵抗极端条件的功能，并可用于MABR系统的稳定运行[32]。综上所述，接种污泥和MABR生物膜中Proteobacteria占主导地位，参与硝化和反硝化过程。MABR生物膜中的Planctomycetota、Bacteroidota和Verrucomicrobiota可能与反硝化反应相关，Chloroflexi和Firmicutes对有机物降解和系统稳定性起重要作用，在它们共同作用下实现MABR的脱氮除碳功能。
3)功能基因分析。MABR和接种污泥2种样品中14个功能基因的表达情况如图6 所示。MABR和接种污泥中主要的氮转化途径和相应的功能基因包括：硝化过程(amoCAB，hao)和反硝化过程(narGHI和napAB，nirKS，norBC，nosZ)[48]。MABR中与硝化过程相关的氨单加氧酶基因(amoCBA)和羟胺氧化酶基因(hao)的总丰度是接种污泥的1.87倍，与反硝化过程相关的基因总丰度是接种污泥的2.48倍，这说明MABR相比于接种污泥的硝化和反硝化性能有所提高。
AMO和HAO将NH4+-N转化为NH2OH并氧化为NO2－-N[49]。NH2OH氧化能够产生4个电子，氨氧化过程释放的电子增加，导致电子传输系统活性增强[50]。具体来说，MABR中amoCAB的增加可能加快了电子传递速率，为相关酶(例如细胞色素氧化酶)的合成提供了足够的电子并增强了AOB活性。
细菌的好氧和厌氧生长直接影响NAR和NAP的活性[51]。NAR的表达在缺氧条件下占主导地位。因此，编码NAR的关键基因narG经常被用作NO3－-N向NO2－-N厌氧转化的标志。而NAP则相反，编码NAP的关键基因napA经常被用作NO3－-N向NO2－-N有氧转化的标志[52]。本研究中的narGHI丰度大于napAB丰度，说明MABR更倾向于异养反硝化脱氮。编码亚硝酸盐还原酶(NIR)的nirKS基因是NO2－-N转化为NO的关键基因，这一转化过程也是反硝化的限速步骤[53]。MABR中的nirKS丰度是接种污泥中的2.57倍，这说明MABR的反硝化速率大大增加。norBC和nosZ分别是转化NO为N2O和N2O进一步还原生成N2的关键酶基因[54]。携带nirKS的细菌可以在不产生大量N2O和NO2－-N的情况下实现反硝化，这是MABR中共同存在的nirK、nirS和nosZ导致的[55]。
由图6 可知，MABR系统生物膜中氮转化功能基因的表达丰度高于接种污泥，表明前者的硝化和反硝化性能更强。具体来说，MABR生物膜中amoCAB的增加可能加快了电子传递速率，增强了AOB活性，而nirKS的增加则显著提高了反硝化速率，且MABR系统更倾向于异养反硝化脱氮。
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1)本研究通过建立的MABR处理初期雨水，在操作压力为25 kPa，回流比设为100%，HRT控制在12 h的情况下，系统的COD、NH4+-N和TN的平均去除率分别可达90.90%、79.75%，43.75%，实现了同步脱氮除碳。其中COD出水值可以稳定达到《地表水环境质量标准》(GB
3838 －2002)Ⅲ类水标准。2)稳定运行的MABR系统中的EPS总量相比于接种污泥EPS总量增加了26.49 mg·g−1(113.8%)，PN/PS增加了0.64，说明MABR系统中生物膜的微观结构比接种污泥更稳定。三维荧光光谱分析结果表明，MABR系统中生物膜EPS的主要成分为酪氨酸。
3)高通量测序分析结果表明，MABR系统中具有丰富的生物相。其中Proteobacteria、Planctomycetota和Bacteroidota是MABR系统的优势菌门，在MABR系统的厌氧氨氧化、硝化和反硝化过程中发挥重要作用。相比于接种污泥，MABR中的硝化和反硝化基因丰度明显增加，从而可强化系统的脱氮性能。
MABR对初期雨水中的污染物去除特征及微生物群落分析
Pollutant removal characteristics from initial rainwater treated by MABR and its microbial community analysis
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摘要: 针对初期雨水的污染负荷大和冲击性强等特征，本研究利用致密无孔膜构建膜曝气生物膜反应器(membrane aerated biofilm reactor，MABR)，考察MABR对初期雨水处理效果的同时，分析了MABR系统中胞外聚合物(extracellular polymeric substances，EPS)和微生物群落特征。结果表明，MABR系统对COD、NH4+-N和TN的平均去除率分别达到90.90%、79.75%和43.75%，去除负荷分别为1.99、0.30和0.21 g·(m2·d)−1，该系统拥有较好的同步脱氮除碳效果。与未驯化接种污泥的EPS相比，蛋白质(protein，PN)和多糖(polysaccharide，PS)分别增加了19.37 mg·g−1和7.12 mg·g−1，这说明微生物在活动中释放出了更多的酶和营养物质，PN/PS的增加有助于维持生物膜形态结构的稳定性。三维荧光光谱分析结果表明，溶解型胞外聚合物(S-EPS)、松散附着型胞外聚合物(LB-EPS)和紧密附着型胞外聚合物(TB-EPS)的主要成分均为酪氨酸，这有利于生物膜的形成。微生物群落分析结果表明，生物膜内含有丰富的厌氧氨氧化、硝化和反硝化细菌。功能基因预测结果表明，MABR系统中的脱氮基因明显增加，可加速硝化和反硝化过程。以上研究结果可为MABR在初期雨水的工程应用中提供参考。Abstract: In view of the characteristics of large pollution load, strong impact of initial rainwater, a type of dense non-porous membrane was used to build the membrane aerated biofilm reactor (MABR), the treatment effect of initial rainwater by it was investigated, and the characteristics of extracellular polymer substances (EPS) and microbial community in the MABR system were analyzed. The results demonstrated that the average removal rates of COD, NH4+-N, and TN were 90.90%, 79.75%, and 43.75%, respectively, and the corresponding removal loads were 1.99 g·(m2·d)−1, 0.30 g·(m2·d)−1, and 0.21 g·(m2·d)−1. These findings indicated that MABR had a good performance on the simultaneous removal of nitrogen and carbon. Compared with the inoculated sludge, the content of protein and polysaccharide in EPS increased by 19.37 mg·g−1 and 7.12 mg·g−1, respectively, indicating that more enzymes and nutrients were released during the activity of microorganisms. The increase of PN/PS contributed to maintain the stability of biofilm morphology. The three-dimensional excitation-emission matrix spectroscopy spectra of EPS revealed that the primary components of soluble-EPS (S-EPS), loosely bound-EPS (LB-EPS) and tightly bound-EPS (TB-EPS) were tyrosine, which was beneficial to the formation of biofilms. The microbial community analysis revealed that the biofilm harbored a diverse range of bacteria, including those involved in anaerobic ammonia oxidation, nitrification, and denitrification. The results of functional gene prediction showed that a significant increase in nitrogen removal genes within the MABR, which could accelerate both nitrification and denitrification processes. This research provides valuable insights for the engineering application of MABR in treating initial rainwater.
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图 2 进出水污染物质量浓度及DO和pH的变化
Figure 2. Changes in pollutant contents, DO and pH in the influent and effluent of MABR
图 4 从MABR生物膜样品中提取的EPS三维荧光光谱图
Figure 4. 3D-EEM spectra of EPS exacted from biofilm samples
图 5 生物膜和接种污泥中微生物在门水平和纲水平上的分布
Figure 5. Distribution of microorganisms in biofilm and inoculated sludge at phyla and class levels
图 6 生物膜和接种污泥关于脱氮途径的功能基因丰度
Figure 6. Abundance of functional gene for denitrification pathway in biofilm and inoculated sludge
表 1 各样品中不同分区的荧光光谱参数
Table 1. Fluorescence spectral parameters of different regions in each sample
EPS类型 荧光区域积分值 区域 Ⅰ 区域 Ⅱ 区域 Ⅲ 区域 Ⅳ 区域 Ⅴ S-EPS 52 108 48 551 47 990 48 597 48 815 LB-EPS 99 330 82 732 62 591 79 585 73 506 TB-EPS 185 870 153 920 84 995 182 560 115 010 
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表 2 接种污泥和MABR中微生物α多样性指数
Table 2. Microbial α diversity index in inoculated sludge and MABR
样品 OTUs Shannon 指数 Chao 指数 Ace 指数 Simpson 指数 覆盖率/% 接种污泥 2 485 5.48 2 567.77 2 703.77 0.017 99.32 MABR 3 094 5.42 3 196.19 3 344.23 0.026 99.55
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